Des que es va convertir en la nova guardiana de la Capsa dels Prodigis, la Marinette està desbordada. Ja no queda amb els seus amics, deixa plantat el Gat Noir i falla a totes les cites amb el Luka. Ell està convençut que la Marinette té un secret, però ella no l'hi pot dir que quan desapareix és perquè es transforma en Ladybug i salva París. El Luka està molt dolgut perquè la Marinette no confia prou en ell per explicar-li el seu secret, i l'Esfinx se n'aprofita per transformar-lo en Veritat. Ara té el poder d'obligar la gent a dir la veritat i vol descobrir el secret de la Marinette... i el de Ladybug i el Gat Negre també!
Des que l'Adrien ha conegut la Kagami, ha descobert una nova forma d'independència sense el seu vestit de superheroi. La Kagami té una vida programada al minut, com l'Adrien, i ella sap crear moments màgics en què s'escapen junts, en secret. Però quan l'Adrien s'ha de transformar en el Gat Noir, no pot dir la veritat a la Kagami. I ella s'adona que l'enganya. Amb el cor trencat, es transforma en Mentida, una implacable supermalvada que vol fer desaparèixer les mentides del món i tots els mentiders, inclosos els superherois!
La Marinette pensa que no podrà trobar mai l'amor de veritat mentre enganyi tothom per protegir la seva identitat secreta. Incapaç de confiar en ningú, es tanca i s'allunya dels que l'estimen. Les seves amigues Alya, Rose, Juleka, Alix i Mylène, preocupades, decideixen salvar la seva amiga fent que els hi expliqui tots els seus secrets. Però per culpa d'un malentès, la Marinette es baralla amb elles i les noies són akumatitzades. Transformades en la Banda dels Secrets, estan decidides a salvar la Marinette, tant si vol com si no vol. Serà capaç de continuar amagant-los el seu secret?
Des que és la guardiana dels prodigis, la Marinette renuncia a l'amor i se centra a buscar la manera que Ladybug impedeixi les reakumatitzacions de l'Esfinx Fosc. Fins i tot quan l'Alya intenta fer-la canviar d'idea dient-li que l'Adrien i la Kagami han trencat, a la Marinette se li fica al cap que els ha de reconciliar en comptes d'aprofitar l'oportunitat per ella. Però el seu pla desastrós provoca la 72a reakumatizació del senyor Colom. Els seus ocells transformen les persones en coloms malèfics, fins i tot la Kagami i l'Adrien. La lluita de Ladybug ajudarà la Marinette a retrobar l'amor?
Per un malentès, la Marinette es pensa que a l'Adrien li agrada el famós còmic Harry Clown i es posa d'acord amb l'actor per intentar seduir l'Adrien fent-lo riure. Però la Marinette no és humorista i torna a fracassar. Quan busca consol en el Harry, no sap que ell també acaba de patir una decepció, però en el seu cas professional. Akumatitzat en Psicoactor, imposa als altres les emocions que li venen de gust a ell. I té intenció de fer passar les ganes de riure a tothom, començant per Ladybug i el Gat Noir!
La Marinette coneix Su-Han, el guardià celestial dels prodigis. Sap que ella és Ladybug i vol que li torni la capsa dels prodigis, convençut que l'ha robada. Quan Su-Han s'assabenta que l'hi va donar el mestre Fu, decideix castigar-lo i li pren el seu bastó de guardià. Amnèsic, Fu no reconeix el guardià celestial i el pren per un lladre. Quan se sent atacat s'enfada molt i és akumatitzat. Es tranforma en Fu Furiós i vol que Su-Han li torni el bastó i que li demani perdó. Ladybug aconseguirà salvar el mestre Fu i demostrar que és digna de ser la guardiana dels prodigis?
La Marinette coneix la Zoé. De seguida es cauen bé mútuament, però la Marinette no sap que la Zoé és germana de la Chloé. La Chloé obliga la Zoé a ser dolenta amb la Marinette per guanyar-se un lloc a la família Bourgeois. Per la Chloé hi ha dos tipus de persones: les que trepitgen els altres i les que els altres les trepitgen. La Zoé dubta entre la Marinette i la Chloé i l'akumatitzen i es transforma en Pitjokella, una versió gegant de la Chloé que absorbeix la gent amb les sabates. Ladybug i el Gat Noir no poden permetre que els trepitgi si la volen aturar!
Absorta en la seva doble vida, la Marinette no s'ha adonat de la importància del compromís de la seva amiga Mylène amb la causa ecologista. Li farà obrir els ulls un projecte de reforma de la plaça dels Vosges que impulsa l'alcalde Bourgeois i en contra del qual es manifesta la Mylène. La Marinette i els seus amics decideixen fer costat a la Mylène per salvar els arbres de la plaça, però l'Esfinx Fosc reacciona i reakumatitza l'alcalde i el transforma en Maledíctor. Davant d'això, Ladybug i el Gat Noir també s'hauran d'implicar en la lluita per salvar la plaça dels Vosges i tot París.
La Marinette descobreix que la Juleka amaga un secret de la Rose des de fa molt de temps. Pensant que ajudarà la Juleka, la Marinette la convenç perquè l'hi expliqui i li promet que no li dirà mai a la Rose que ho sap. Però malgrat la seva promesa, la Marinette i els companys ja no es poden comportar de manera normal amb la Rose, que de seguida s'adona que la Juleka ha xerrat més del compte. Això fa que la Juleka s'enfonsi en un abisme de culpabilitat tan profund que l'Esfinx Fosc intentarà aprofitar-ho per mirar de capturar Ladybug i el Gat Noir.
La Marinette està convençuda que al Luka l'han akumatitzat diverses vegades per culpa seva, perquè el Luka està enamorat d'ella però ella n'està de l'Adrien. Des que el Luka li va dir que l'estimava, la Marinette l'evita per protegir-lo, però evidentment aquesta situació els fa mal a tots dos. Per això els seus amics decideixen organitzar una trobada entre ells dos aprofitant la festa d'aniversari de la Juleka, la germana bessona del Luka. Però quan la Marinette s'adona que és un parany, se li acut un pla condemnat a causar més d'un desastre i una akumatització inesperada.
L'Esfinx Fosc coneix la identitat secreta d'alguns aliats de Ladybug i decideix tramar un pla per treure'n profit. I per estar segur de tenir èxit, fa tornar la seva akumatitzada més temible. Per la seva banda, a la Marinette i els seus amics els conviden a una cerimònia en què l'Adrien ha de rebre un premi atorgat per la revista de moda de l'Audrey Bourgeois. Però el que havia de ser una festa es convertirà en un malson quan l'Audrey es torni a transformar en la Style Queen i l'Adrien i la Marinette quedin tancats a dins d'un ascensor junts, sense poder transformar-se en Ladybug i el Gat Noir...
L'Esfinx Fosc ha descobert que l'Alya és la Guineu Roja. La Marinette ho sap i li fa por que faci servir aquesta informació contra la seva millor amiga. Sobretot ara que li ha confiat el prodigi de la guineu de manera permanent. I si s'ha equivocat? La Marinette se'n va corrents a casa de l'Alya per explicar-li els seus temors, i mentrestant l'Esfinx Fosc crea un sentimonstre que empresona tots els éssers estimats de l'Alya en bombolles que floten al cel de París. I només els alliberarà si la Guineu Roja traeix Ladybug i el Gat Noir. Aconseguirà impedir que el seu malson es faci realitat, la Marinette?
La Marinette té una mare increïble. La Sabine té el do de crear harmonia al seu voltant d'una manera senzilla i serena. Cada dia fa servir aquest do per ajudar a créixer la seva filla despistada i pocatraça. I precisament per culpa d'una badada de la Marinette, acusen la Sabine d'haver comès un delicte. Ella prou que defensa la seva innocència, però no se la creu ningú. Un profund sentiment d'injustícia s'apodera d'ella i l'Esfinx Fosc l'akumatitza. Aquesta vegada serà Ladybug qui haurà d'ajudar la seva mare.